Годом основания Театра считается 1925 год, когда выпускники студии при академическом Малом театре под руководством Е. К. Лешковской, С. В. Айдарова и Н. Ф. Костромского организовали передвижной театр. Свои сценические опыты они решили связать с именем великой актрисы Марии Николаевны Ермоловой, на что было дано её благословение.В 1933 году коллектив Театра им. М. Н. Ермоловой объединился с актёрами Театра-студии им. А. В. Луначарского, организованной М. А. Терешковичем, после его смерти, в 1937 году был объединён со Студией под руководством Н. П. Хмелёва. Руководителем Театра им. Ермоловой стал Народный артист СССР Н. П. Хмелёв.В 1944 году театр возглавил А. М. Лобанов. В репертуаре театра были пьесы «Старые друзья» Л. Малюгина, «Спутники» В. Пановой, «Счастье» П. Павленко, «Пушкин» П. Глобы, «Время и семья Конвей» Дж. Пристли, «Бешеные деньги» А.Н. Островского.В 1946 году труппа заняла здание бывшего пассажа Постниковых, где и находится по сей день.В 1956—1970 годах в театре работали режиссеры Л. В. Варпаховский, В. Г. Комиссаржевский, П. П. Васильев, А. М. Шатрин.В 1970—1985 годах художественным руководителем театра был ученик А. М. Лобанова Владимир Андреев. На ермоловской сцене впервые играются спектакли по произведениям А. Вампилова: «Старший сын» (1972), «Прошлым летом в Чулимске» (1973), «Стечение обстоятельств» (1977), «Утиная охота» (1979). В афише рядом с именами Э. де Филиппо («Суббота, воскресенье, понедельник»), М. Булгакова («Бег») появляются имена молодых авторов: Д. Валеева, Э. Володарского, О. Кучкиной.В 1985—1991 годах театр возглавлял В. В. Фокин.